Когда-то на месте церкви находилась Онуфриева пустынь.
Монастырская Успенская церковь на рубеже XVII и XVIII веков стала приходской. А село было названо по имени бывшего монастыря. Дата основания церкви – 16 век. Это был храм со сложной строительной историей, возможно, включавшей части каменного здания 16-го века.
В 19 веке была расширена трапеза Успенской церкви. В 1906 году к северной стене церкви пристроили придел в честь Святителя Николая Чудотворца на средства прихожан. Был в церкви придел преподобного Онуфрия.
В ходе битвы за Москву, при отступлении наших войск осенью 1941 года, Успенская церковь в Онуфриеве была взорвана. Командиры Красной армии посчитали, что она может послужить фашистам ориентиром для ведения артиллерийского огня.
В 2004 году село Онуфриево готовилось торжественно отметить свое 500-летие. При подготовке к юбилею жители села провели несколько субботников, на другое место были перенесены сараи, очищена и выровнена площадка, где прежде стояла церковь.
26 июня 2004 года в селе Онуфриево, по благословению митрополита Крутицкого и Коломенского Ювеналия, состоялся чин закладки нового храма-часовни в честь Успения Божьей Матери. Чин закладки возглавил благочинный церквей Истринского округа священник Димитрий Подорвано в в сослужении настоятеля Никольской церкви в селе Мансурово священника Вадима Сорокина. Территорию оградили забором, в центре участка установлен деревянный крест.
В 2016 году по благословению митрополита Крутицкого и Коломенского Ювеналия настоятелем прихода назначен священник Михаил Сорокин.